dynamique des invasions biologiques

AFPP – COLLOQUE RAVAGEURS ET INSECTES INVASIFS ET ÉMERGENTS
MONTPELLIER – 21 OCTOBRE 2014
DYNAMIQUE DES INVASIONS BIOLOGIQUES : ROUTES DE COLONISATION ET
MODELISATION DE L'EXPANSION CHEZ TETRANYCHUS EVANSI
A. MIGEON, P. AUGER ET M. NAVAJAS
UMR CBGP (INRA/IRD/Cirad/Montpellier SupAgro), 755 Avenue du Campus Agropolis, 34998
Montferrier-sur-Lez cedex, France. [email protected], [email protected],
[email protected]
RÉSUMÉ
Dans les 20 dernières années, l’acarien rouge de la tomate, Tetranychus evansi, a étendu son aire de
répartition et il est devenu une espèce invasive dommageable pour les cultures. Originaire
d’Amérique du Sud il a colonisé plusieurs continents y compris l’Europe. Dans cet article nous faisons
une mise à jour des données de répartition de cette espèce depuis son premier signalement jusqu’au
plus récent. Nous présentons également des données de diversité génétique qui permettent de
reconstruire les voies de colonisations qui ont été empruntées ainsi qu’une modélisation de la
répartition de cette espèce montrant sa distribution potentielle. Tetranychus evansi étant un
ravageur exotique, nous faisons un état des recherches menées sur son contrôle biologique à l’aide
d’auxiliaires. Le bilan des connaissances acquises sur cet acarien souligne l’intérêt d’avoir une
approche globale des processus d’invasion pour mettre en place des actions visant à limiter l’impact
des ravageurs exotiques et pour prévenir leur introduction dans de nouvelles zones géographiques.
Mots-clés : Tomate, pullulations, invasion biologique, marqueurs génétiques, modélisation
ABSTRACT
INVASION BIOLOGY: COLONIZATION PATHWAYS AND EXPANSION MODELLING OF TETRANYCHUS
EVANSI
In the last two decades the tomato red spider mite, Tetranychus evansi has expanded its
geographical distribution emerging as a major invasive agricultural pest. The mite is considered to be
native to South America and it has progressively reported from different continents including
Europe. Here we present updated data on occurrences, giving an outline of the actual worldwide
distribution of this species, from its discovery to the latest reports. We also present data on the
genetic diversity of T. evansi that helps to understand the worldwide invasion pathways. We also
modelled the potential of T. evansi to colonize new geographical areas. As T. evansi is considered an
emerging agricultural pest, we discuss current research on natural enemies potentially useful for its
biological control. While summarizing the knowledge on T. evansi, this review outline the interest in
having a global overview of invasion processes to help to establish measures to mitigate the impact
of invasive alien pests and when possible to prevent their introduction in new geographical areas.
Keywords: Tomato, outbreak, invasion, genetic markers, modelling
Les espèces exotiques invasives: une préoccupation majeure pour l’agriculture
L’accroissement des échanges commerciaux a favorisé la diffusion de nombreux ravageurs
exotiques à un niveau devenu problématique. Les conséquences des invasions biologiques sont
multiples. En plus de l’impact qu’elles peuvent avoir sur l’environnement (compétition avec les
espèces autochtones etc.), les espèces invasives sont souvent dommageables aux agrosystèmes
(Pimentel 2000). Le nombre d’acariens tétranyques ou Tetranychidae (principale famille d’acariens
ravageurs des cultures) exotiques apparus en Europe est en constante augmentation (Navajas et al.
2010) et la majorité d’entre eux sont considérés nuisibles aux cultures. Le programme européen
DAISIE (Delivering Alien Invasive Species Inventories for Europe : http://www.europe-aliens.org/)
consacré au suivi des espèces invasives sur le continent a d’ailleurs permis de mettre en évidence
l’importance croissante des invasions biologiques en Europe.
Les principaux ravageurs des cultures sous nos climats tempérés sont des espèces
allochtones (Mack et al. 2000; Kenis et al. 2007). Chez les Tetranychidae, les espèces invasives sont
majoritairemant issues d’autres régions tempérées (Navajas et al. 2010). Cependant, de plus en plus
d’espèces tropicales sont observées en Europe (Figure 1). Le bassin méditerranéen est le plus touché
notamment du fait de la culture de plantes subtropicales et tropicales comme les agrumes et
l’avocat (Navajas et al. 2010).
Figure 1 :
Nombre et origine des espèces d’acariens Tetranychidae exotiques observées en Europe
depuis 1950. Données compilées à partir de (Navajas et al. 2010). Number and origin of
Tetranychidae alien species observed in Europe since 1950. Data compiled from (Navajas
et al. 2010).
L’acarien rouge de la tomate, Tetranychus evansi : une espèce venue d’ailleurs
Tetranychus evansi Baker & Pritchard (Acari: Tetranychidae) a été décrit en 1952 dans le
Nord-Est du Brésil (Silva 1954). Un peu plus tard il était trouvé à l’Ile Maurice (Baker & Pritchard
1960) et dans différentes localités du sud des Etats-Unis (Oatman et al. 1967). Depuis lors, cet
acarien s’est répandu à travers le monde. On le trouve dans plusieurs îles de l’océan Indien, plusieurs
pays d’Afrique et d’Europe et dans le Pacifique comme à Hawaii et à Taiwan (voir Migeon et Dorkeld
(2006-2014) pour la distribution complète de cette espèce). Dans le bassin méditerranéen cet
acarien est signalé au Maroc (El-Jaouani 1988), en Tunisie et dans l’Europe du sud comme au
Portugal (Ferreira & Carmona 1995; Bolland & Vala 2000), en Espagne (Ferragut & Escudero 1999;
Aucejo et al. 2003) (Ferragut & Escudero 1999; Aucejo et al. 2003) et en France (Migeon 2005). Plus
récemment il a été trouvé en Italie (Castagnoli et al. 2006), en Crète (Tsagkarakou et al. 2007) et en
Israël (Ben-David et al. 2007) (Figure 2).
Figure 2 :
Carte des observations de Tetranychus evansi compilées à partir de la bibliographie et de
nos observations personnelles. Map showing the distribution of Tetranychus evansi
occurrences compiled from both literature and personal observations.
Tetranychus evansi s’attaque principalement aux solanacées qu’elles soient sauvages,
ornementales ou maraîchères (Migeon & Dorkeld 2006-2014) et il est considéré comme un ravageur
majeur de la tomate. A ce jour plusieurs cas de résistance à des pesticides ont été rapportés
notamment en Afrique (Sibanda et al. 2000; Saunyama & Knapp 2003; Duverney et al. 2005).
L’importance des cultures de solanacées, aussi bien en cultures protégées qu’en plein champ, au
sein de la zone OEPP (Organisation Européenne pour la Protection des Plantes) et le fort potentiel
invasif de T. evansi ont conduit cette organisation à placer cette espèce dans sa liste d’alerte (EPPO
2004). Cet acarien est connu pour ses dommages importants causés aux cultures maraîchères sur la
côte méditerranéenne espagnole (Escudero & Ferragut 2005a). En France, sa présence est
actuellement limitée aux départements des Pyrénées-Orientales, de l’Aude, du Var et des AlpesMaritimes où, pour ce dernier, il a pu causer d’importants dégâts à des cultures de tomate sous
tunnel dans la basse vallée du Var (Figure 3).
Figure 3 :
Carte des observations françaises de Tetranychus evansi. Les photos représentent un
couple d’adultes de Tetranychus evansi (femelle en haut, mâle en bas) et une pulluation
observée dans la basse vallée du Var (Alpes-Maritimes) en octobre 2007. Map showing the
distribution of Tetranychus evansi French occurrences. Photos (top right) of both female
(top of the photo) and male (bottom of the photo). Pullulation pictures were taken in Var
lower valley (Alpes-Maritime) under a plastic tunnel in October 2007.
Nous avons publié plusieurs outils d’aide à la détermination pour cette espèce, qui peut être
confondue dans le bassin méditerranéen avec Tetranychus urticae forme rouge (Auger et al. 2013)
ou Tetranychus ludeni (Migeon 2007; EPPO 2013).
Utilisation de marqueurs génétiques pour reconstituer les routes d’invasion des ravageurs
Jusqu’à une date récente, l’évaluation de la répartition potentielle des espèces invasives se
faisait principalement par une approche écologique. Mais l’apport des techniques de génétique des
populations a permis de mieux appréhender la dynamique des invasions. Il est ainsi possible en
comparant la structure génétique des populations présentes dans l’aire envahie à celle des
populations de l’aire native, de retrouver la ou les populations qui sont à l’origine de l’invasion et de
comprendre comment elles se sont diffusées (ex. Muirhead et al. (2008); Caldera et al. (2008)).
Dans le cas de T. evansi, une analyse génétique conduite par notre équipe avec des
échantillons représentatifs de sa distribution actuelle a permis de reconstituer l’histoire de l’invasion
du monde et d’en souligner les grandes étapes, depuis son introduction du Brésil vers l’Afrique
jusqu’à l’Europe et l’Asie (Boubou et al. 2011). Lors du processus d’invasion une réduction de la
diversité génétique due au nombre réduits d’individus à l’origine de la colonisation est généralement
observée, phénomène de goulot d’étranglement ou « genetic bottleneck ». En comparant alors la
diversité génétique de chaque population échantillonnée il est possible de faire des hypothèses sur
l’origine (aire native) de l’espèce et sur les voies empruntées lors du processus de colonisation. A
cette fin, la diversité génétique de séquences d’ADN a été estimée avec un fragement (868 paires de
bases) d’un gène mitochondrial, la Cytochrome Oxydase I (COI) et un fragment (1137 paires de
bases) d’un gène nucléaire (ITS). Au final 10 types de séquences (ou haplotypes) de COI ont été
identifiés. La plus grande diversité génétique est observée au Brésil où 5 des 10 haplotypes sont
réprésentés ce qui est cohérent avec l’hypothèse de l’origine sud américaine de T. evansi.
Figure 4 :
Répartition mondiale des deux clades de Tetranychus evansi : en jaune le clade 1, le plus
répandu ; en violet le clade 2 limité au Brésil, au Portugal et aux régions
transfrontalières de la Catalogne (France et Espagne). Données compilées de (Boubou
et al. 2011; Meynard et al. 2013). Map showing the distribution of Tetranychus evansi
clades. Yellow: clade 1 the wideler spread; purple : clade 2 restricted to Brasil, Portugal
and French and Spanish Catalonia. Data from (Boubou et al. 2011; Meynard et al. 2013).
Le second point important mis en évidence dans cette étude avec les deux
marqueurs (ITS et COI) est la présence de deux clades ou groupes génétiques parmi les populations.
La distribution mondiale de ces deux clades est représentée Figure 4). Il apparait clairement que le
premier clade est plus largement distribué à travers le monde que le second. D’autre part, alors que
les deux clades sont présents en Amérique du sud et en Europe du sud, seuls les individus
appartenant au clade 1 sont présents en Afrique et en Asie. Les acariens appartenant au premier
clade semblent avoir un potentiel invasif plus important et ils sont aussi sujets à de fortes
pullulations (Wene 1956; Oatman et al. 1967; Qureshi et al. 1969; Migeon 2007; Migeon et al. 2009).
Face à ces différences importantes et pour lever toute ambiguité sur la conspécificité des deux
clades, des études basées à la fois sur des expérimentations de croisements en laboratoire et sur des
marqueurs génétiques microsatellites ont montré que les acariens de ces deux clades sont
interféconds, au laboratoire (Gotoh et al. 2009) et dans la nature (Boubou et al. 2012). L’étude fine
de la structure des populations de T. evansi à l’intérieur des deux clades (I et II) réalisée aussi à l’aide
de marqueurs microsatellites et complétée par des analyses d’approximations Bayésiennes (ABC), a
permis de confimer l’aire d’origine de l’espèce, de retracer les voies de propagation de T. evansi
dans son aire actuelle de distribution depuis l’Amérique du Sud (Boubou et al. 2012) (Figure 5) et de
dater les différents évènements d’introductions.
Figure 5 :
Scénario le plus problable des routes d’invasion de Tetranychus evansi d’Amérique du
Sud en direction de l’Afrique et de l’Europe. Les codes couleurs utilisés sont ceux de la
figure 4. D’après (Boubou et al. 2012). Most likely scenario of invasion describing the
routes of introduction of Tetranychus evansi from South America into Africa and
Europe. The arrows indicate the most likely pathway. See figure 4 for color codes. From
(Boubou et al. 2012).
Modèles pour prédire la progression des invasions
La bonne connaissance de la distribution des ravageurs est capitale pour le contrôle des
invasions. Cette connaissance précise permet de prédire leur distribution potentielle ce qui est très
utile pour la gestion du risque d’extension des ravageurs à de nouvelles zones géographiques
(Sutherst 2003; Kriticos et al. 2011). Une attention particulière doit être portée sur les espèces
invasives dans le contexte du réchauffement climatique puisque celui-ci pourrait favoriser un peu
plus leur expansion (Huang et al. 2011). On sait que l’augmentation des températures et des
périodes de sécheresse peuvent favoriser le développement de certains tétranyques.
La modélisation peut être un outil performant à la fois pour estimer l’aire de distribution
potentielle actuelle mais aussi pour prédire l’aire de répartition future des espèces sous plusieurs
scénarios de changement climatique et donc pour évaluer les risques de colonisation de nouveaux
environnements et en estimer l’impact. Les données issues de ces modèles sont d’une grande valeur
pour dresser des listes efficientes d’espèces de quarantaine. La modélisation de niches
environnementales (niche modelling) consiste à mettre en relation des données d’occurrences, avec
des données environnementales en appliquant des modèles statistiques, qui sont par la suite utilisés
pour générer des cartes de répartition potentielle.
Migeon et al. (2009) ont modélisé la distribution potentielle actuelle à l’échelle mondiale de
T. evansi en utilisant le programme CLIMEX 2.0 (Sutherst & Maywald 1985; Sutherst et al. 2004) à
partir des occurences connues dans son aire d’origine et dans les aires envahies. Les résultats font
apparaître que des zones d’ores et déjà colonisées pourraient l’être plus intensément comme c’est
le cas pour le bassin méditerranéen, l’Afrique sub-saharienne et certaines provinces de la Chine
comme le Fujian. Des zones encore indemnes comme l’Australie et le sud-est asiatique apparaissent
également comme des aires très favorables à cet acarien.
Meynard et al. (2013) à l’aide d’autres modèles statistiques ont travaillé sur la réparttion
future et sur les différences de distribution entre les deux clades. Les résultats mettent en évidence
une niche potentielle plus étendue pour le clade 1 comparativement au clade 2, suggérant que les
différences de répartition actuelle de ces deux clades dans l’aire d’introduction (voir Figure 4) ne
résultent pas uniquement d’un processus historique ou stochastique mais sont aussi le résultat
d’une plus large plasticité du clade 1, le plus invasif. Le risque phytosanitaire futur associé à cette
espèce devrait augmenter dans certaines parties d’Europe et décroître dans les zones tropicales.
La modélisation de la distribution des espèces est également très utile pour orienter les
recherches d’ennemis naturels des ravageurs. En connaissant les caractéristiques climatiques d’une
zone géographique nouvellement colonisée par le ravageur invasif il est alors possible de choisir les
zones à prospecter prioritairement dans la zone d’origine : celles ayant un climat le plus proche
possible de la zone envahie pour espérer trouver des auxiliaires pré-adaptés à ces conditions. Par
exemple, c’est cette démarche qui a été suivie par (Fiaboe et al. 2006) lors de la recherche
d’auxiliaires de T. evansi en Amérique du Sud.
Contrôle biologique de T. evansi : potentiel et objectifs
Le fait que T. evansi soit devenu une nouvelle menace pour les cultures de solanacées a
engendré de très nombreuses recherches ayant pour objectif son contrôle biologique. Trouver des
ennemis naturels n’a pas été une tâche facile. En effet, les prédateurs utilisés à travers le monde
pour contrôler les acariens phytophages dans diverses cultures sont peu ou pas efficaces pour
contrôler T. evansi (Escudero & Ferragut 2005b; Koller et al. 2007); Van Houten et al., 2013)
notamment sur la tomate et sans que l’on en connaisse les raisons. Depuis 2008, une espèce de
Phytoseiidae originaire d’Amérique du Sud, Phytoseiulus longipes, a donné des résultats très
prometteurs (Ferrero et al. 2007; Furtado et al. 2007). A ce jour il n’est toujours pas commercialisé,
sa trop grande spécificité vis-à-vis de T. evansi lui conférant une efficacité très réduite pour contrôler
les autres acariens ravageurs couramment rencontrés. Dans les milieux naturels, d’autres espèces de
Phytoseiidae ont été signalées sur la tomate et les solanacées, suggérant que certaines d’entre elles
ou au moins certaines populations de prédateurs seraient capables de se développer sur ces plantes
(Moraes & McMurtry 1986; Moraes et al. 2004) pour y contrôler les populations de T. evansi. On
entrevoit ici une voie de recherche prometteuse.
Trouver des solutions de contrôle biologique de T.evansi en culture de tomate permettrait
de répondre à une problématique importante qui actuellement nécessite l’usage de produits
phytosanitaires dont les effets non-intentionnels peuvent remettre en question certains
programmes de Protection Biologique Intégrée.
Identifier les risques phytosanitaires émergeants: l’utilité des Bases de données
La gestion des espèces invasives implique des interventions à des niveaux variés. Le premier
consiste à éviter les introductions d’espèces exotiques. Comme le rythme des introductions ne
ralentit pas, avoir des informations pertinentes et fiables sur les occurrences des ravageurs est
essentiel pour la prévention d’autant plus que cette approcheest efficace et a un coût réduit. Dans
ce but, les bases de données constituent des outils particulièrement puissants pour rassembler et
rendre rapidement accessible toute l’information disponible sur les espèces cibles. Cela permet de
connaître leur répartition mondiale actuelle mais aussi la progression dans le temps de la
colonisation de nouvelles zones géographiques, des milieux et des plantes hôtes. Ces informations
sont d’une grande utilité, en permettant d’avoir un aperçu global du potentiel invasif des espèces
elles facilitent la veille des risques phytosanitaires émergeants.
Spidermiteweb : la base de données des Tetranychidae
La
base
de
données
Spider
Mites
Web
est
disponible
en
ligne
(http://www1.montpellier.inra.fr/CBGP/spmweb/). Construite au départ comme un outil de
recherche, du fait de son contenu elle a également acquis une visée opérationnelle. Elle décrit
l’intégralité des espèces connues et, pour chacune, elle rassemble, avec la bibliographie associée, les
données de nomenclature et de répartition ainsi que les plantes hôtes concernées. Dans un contexte
d'échanges mondiaux, une telle synthèse fournit des outils de diagnostic, de reconstruction des
voies de colonisation et de prévention de bioagresseurs émergeants.
Conclusion
Reconstruire les voies de colonisation des espèces exotiques est un point essentiel sur lequel
reposent les approches de gestion durable et efficace des espèces invasives. Cette approche permet
de définir les stratégies permettant de prévenir les nouvelles introductions grâce à une vigilance
accrue (avec un suivi spécifique et des mesures de quarantaine) portant sur des espèces clefs (ex.
(Sved et al. 2003; Miller et al. 2005; Rollins et al. 2009; Thibault et al. 2009; Lombaert et al. 2011).
L’identification des sources d’introductions et des conditions climatiques qui leurs sont associées
permettent de prédire la distribution des ravageurs exotiques dans les zones d’introductions (Kolar
& Lodge 2001). La mise en évidence de l’aire native de l’espèce invasive permet d’optimiser la
recherche d’auxiliaires qui pourront être utilisés pour le contrôle biologique (Roderick & Navajas
2003). L’ensemble de ces outils et mesures participent à réduire le risque d’invasion ou permettent
de limiter l’impact des invasions récentes.
BIBLIOGRAPHIE
Aucejo S., Foo M., Gimeno E., Gomez-Cadenas A., Monfort R., Obiol F., Prades E., Ramis M., Ripolles
J., Tirado V., Zaragoza L., Jacas J. & Martinez-Ferrer M.T. (2003). Management of Tetranychus
urticae in citrus in Spain: acarofauna associated to weeds. Bull Oilb/Srop, 26, 213-220.
Auger P., Migeon A., Ueckermann E.A., Tiedt L. & Navajas M. (2013). Evidence for synonymy
between Tetranychus urticae and Tetranychus cinnabarinus (Acari, Prostigmata,
Tetranychidae): Review and new data. Acarol., 53, 383-415.
Baker E.W. & Pritchard A.E. (1960). The tetranychoid mites of Africa. Hilgardia, 29, 455-574.
Ben-David T., Melamed S., Gerson U. & Morin S. (2007). ITS2 sequences as barcodes for identifying
and analyzing spider mites (Acari: Tetranychidae). Exp. Appl. Acarol., 41, 169-181.
Bolland H.R. & Vala F. (2000). First record of the spider mite Tetranychus evansi (Acari:
Tetranychidae) from Portugal. Entomologische Berichten, 60, 180.
Boubou A., Migeon A., Roderick G. & Navajas M. (2011). Recent emergence and worldwide spread of
the red tomato spider mite, Tetranychus evansi: genetic variation and multiple cryptic
invasions. Biol. Invasions, 13, 81-92.
Boubou A., Migeon A., Roderick G.K., Auger P., Cornuet J.M., Magalhaes S. & Navajas M. (2012). Test
of colonisation scenarios reveals complex invasion history of the red tomato spider mite
Tetranychus evansi. PLoS ONE, 7, e35601.
Caldera E.J., Ross K.G., DeHeer C.J. & Shoemaker D.D. (2008). Putative native source of the invasive
fire ant Solenopsis invicta in the USA. Biol. Invasions, 10, 1457-1479.
Castagnoli M., R. N. & S. S. (2006). Un nuovo temibile fitofago per la fauna italiana: Tetranychus
evansi Baker e Pritchard (Acari : Tetranychidae). informatore fitopatologico, 5, 50-52.
Duverney C., Kade N. & Ngueye-Ndiaye A. (2005). Essais préliminaires pour limiter les dégâts de
Tetranychidae sur les cultures maraichères dans le Sine-Saloum (Sénégal). In: In: Comptes
rendus du deuxième colloque international sur les acariens des cultures de l’AFPP. . Annales
AFPP Montpellier, France.
El-Jaouani N. (1988). Contribution à la connaissance des acariens phytophages au Maroc et étude
bio-écologique de Tetranychus evansi Baker et Pritchard (Acarina : Tetranychidae).
EPPO (2004). Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae) - red spider mite. URL
http://www.eppo.org/QUARANTINE/Alert_List/insects/tetranychus.htm
EPPO (2013). PM 7/116 (1) Tetranychus evansi. EPPO Bulletin, 43, 425-430.
Escudero L.A. & Ferragut F. (2005a). Life-history of predatory mites Neoseiulus californicus and
Phytoseiulus persimilis (Acari : Phytoseiidae) on four spider mite species as prey, with special
reference to Tetranychus evansi (Acari : Tetranychidae). Biolog. Control, 32, 378-384.
Escudero L.A. & Ferragut F. (2005b). Life-history of predatory mites Neoseiulus californicus and
Phytoseiulus persimilis (Acari: Phytoseiidae) on four spider mite species as prey, with special
reference to Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae). Biological Control, 32, 378-384.
Ferragut F. & Escudero L.A. (1999). Tetranychus evansi Baker & Pritchard (Acari, Tetranychidae), una
nueva arana roja en los cultivos horticolas espanoles. Boletin de Sanidad Vegetal., 25, 157164.
Ferreira M.A. & Carmona M.M. (1995). Acarofauna do tomateiro em Portugal. Avances en
entomologia Ibérica, 385-392.
Ferrero M., de Moraes G.J., Kreiter S., Tixier M.S. & Knapp M. (2007). Life tables of the predatory
mite Phytoseiulus longipes feeding on Tetranychus evansi at four temperatures (Acari :
Phytoseiidae, Tetranychidae). Exp. Appl. Acarol., 41, 45-53.
Fiaboe K.K.M., Fonseca R.L., de Moraes G.J., Gol C.K.P.O. & Knapp M. (2006). Identification of priority
areas in South America for exploration of natural enemies for classical biological control of
Tetranychus evansi (Acari : Tetranychidae) in Africa. Biological Control, 38, 373-379.
Furtado I.P., de Moraes G.J., Kreiter S., Tixier M.S. & Knapp M. (2007). Potential of a Brazilian
population of the predatory mite Phytoseiulus longipes as a biological control agent of
Tetranychus evansi (Acari: Phytoselidae: Tetranychidae). Biological Control, 42, 139-147.
Gotoh T., Araki R., Boubou A., Migeon A., Ferragut F. & Navajas M. (2009). Evidence of co-specificity
between Tetranychus evansi and Tetranychus takafujii (Acari: Prostigmata, Tetranychidae):
comments on taxonomic and agricultural aspects. International Journal of Acarology, 35,
485-501.
Huang, D., Haack, R.A. & Zhang, R. 2011. Does global warming increase establishment rates of
invasive alien species? A centural time series analysis. PlosOnes, 6 (9): e29733.
Kenis M., Rabitsch W., Auger-Rozenberg M.A. & Roques A. (2007). How can alien species inventories
and interception data help us prevent insect invasions? Bull. Entomol. Res., 97, 489-502.
Kolar C.S. & Lodge D.M. (2001). Progress in invasion biology: predicting invaders. Trends Ecol. Evol.,
16, 199-204.
Koller M., Knapp M. & Schausberger P. (2007). Direct and indirect adverse effects of tomato on the
predatory mite Neoseiulus californicus feeding on the spider mite Tetranychus evansi.
Entomologia Experimentalis Et Applicata, 125, 297-305.
Kriticos D.J., Watt M.S., Potter K.J.B., Manning L.K., Alexander N.S. & Tallent-Halsell N. (2011).
Managing invasive weeds under climate change: considering the current and potential future
distribution of Buddleja davidii. Weed Res., 51, 85-96.
Lombaert E., Guillemaud T., Thomas C.E., Handley L.J.L., Li J., Wang S., Pang H., Goryacheva I.,
Zakharov I.A., Jousselin E., Poland R.L., Migeon A., van Lenteren J., De Clercq P., Berkvens N.,
Jones W. & Estoup A. (2011). Inferring the origin of populations introduced from a
genetically structured native range by approximate Bayesian computation: case study of the
invasive ladybird Harmonia axyridis. Mol. Ecol., 20, 4654-4670.
Mack R.N., Simberloff D., Lonsdale W.M., Evans H., Clout M. & Bazzaz F.A. (2000). Biotic invasions:
Causes, epidemiology, global consequences, and control. Ecol. Appl., 10, 689-710.
Meynard C.N., Migeon A. & Navajas M. (2013). Uncertainties in predicting species distributions
under climate change: a case study using Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae), a
widespread agricultural pest. PLoS ONE, 8, e66445.
Migeon A. (2005). Un nouvel acarien ravageur en France : Tetranychus evansi Baker et Pritchard : Cet
envahisseur sans doute originaire d'Amérique du Sud s'attaque pricipalement aux
Solanacées. Phytoma, 579, 38-43.
Migeon A. (2007). Acarien rouge de la tomate : nouvelles observations et perspectives. PHM Revue
Horticole, 488, 20-24.
Migeon A. & Dorkeld F. (2006-2014). Spider Mites Web: a comprehensive database for the
Tetranychidae. URL http://www1.montpellier.inra.fr/CBGP/spmweb/
Migeon A., Ferragut F., Escudero-Colomar L., Fiaboe K., Knapp M., de Moraes G., Ueckermann E. &
Navajas M. (2009). Modelling the potential distribution of the invasive tomato red spider
mite, Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae). Exp. Appl. Acarol., 48, 199-212.
Miller N., Estoup A., Toepfer S., Bourguet D., Lapchin L., Derridj S., Kim K.S., Reynaud P., Furlan L. &
Guillemaud T. (2005). Multiple transatlantic introductions of the western corn rootworm.
Science, 310, 992-992.
Moraes G.J. & McMurtry J.A. (1986). Suitability of the spider mite Tetranychus evansi as prey for
Phytoseiulus persimilis. Entomologia Experimentalis Et Applicata, 40, 109-115.
Moraes G.J., McMurtry J.A., Denmark H.A. & Campos C.B. (2004). A revised catalog of the mite
family Phytoseiidae. Zootaxa, 1-494.
Muirhead J.R., Gray D.K., Kelly D.W., Ellis S.M., Heath D.D. & Macisaac H.J. (2008). Identifying the
source of species invasions: sampling intensity vs. genetic diversity. Mol. Ecol., 17, 10201035.
Navajas M., Migeon A., Estrada-Pena A., Mailleux A.C., Servigne P. & Petanovic R. (2010). Mites and
ticks (Acari). BIORISK - Biodiversity and Ecosystem Risk Assessment, 149-192.
Oatman E.R., Fleschner C.A. & McMurtry J.A. (1967). New, highly destructive spider mite present in
Southern California. Journal of Economic Entomology, 60, 477-480.
Pimentel D. (2000). Environmental and economic costs of nonindigenous species in the United
States. BioScience, 50, 53-65.
Qureshi S.A., Oatman E.R. & Fleschner C.A. (1969). Biology of the spider mite, Tetranychus evansi.
Annals of the Entomological Society of America, 62, 898-903.
Roderick G.K. & Navajas M. (2003). Genotypes in new environments: genetics and evolution in
biological control. Nature Reviews Genetics, 4, 889-899.
Rollins L.A., Woolnough A.P., Wilton A.N., Sinclair R. & Sherwin W.B. (2009). Invasive species can't
cover their tracks: using microsatellites to assist management of starling (Sturnus vulgaris)
populations in Western Australia. Mol. Ecol., 18, 1560-1573.
Saunyama I.G.M. & Knapp M. (2003). Effects of pruning and trellising of tomatoes on red spider mite
incidence and crop yield in Zimbabwe. Afr. Crop. Sci. J., 11, 269-277.
Sibanda T., Dobson H.M., Cooper J.F., Manyangarirwa W. & Chiimba W. (2000). Pest management
challenges for smallholder vegetable farmers in Zimbabwe. Crop Protection, 19, 807-815.
Silva P. (1954). Um novo ácaro nocivo ao tomateiro na Bahia. Boletim do Instituto Biologica da Bahia,
1, 1-20.
Sutherst R.W. (2003). Prediction of species geographical ranges. J. Biogeogr., 30, 805-816.
Sutherst R.W., Bottomley W., Yonow T. & Maywald G.F. (2004). Use of CLIMEX in pest risk analysis
for quarantine. Use of CLIMEX in pest risk analysis for quarantine, unpaginated.
Sutherst R.W. & Maywald G.F. (1985). A computerized system for matching climates in ecology.
Agric. Ecosyst. Environ., 13, 281-299.
Sved J.A., Yu H., Dominiak B. & Gilchrist A.S. (2003). Inferring modes of colonization for pest species
using heterozygosity comparisons and a shared-allele test. Genetics, 163, 823-831.
Thibault I., Bernatchez L. & Dodson J.J. (2009). The contribution of newly established populations to
the dynamics of range expansion in a one-dimensional fluvial-estuarine system: rainbow
trout (Oncorhynchus mykiss) in Eastern Quebec. Divers. Distrib., 15, 1060-1072.
Tsagkarakou A., Cros-Arteil S. & Navajas M. (2007). First record of the invasive mite Tetranychus
evansi in Greece. Phytoparasitica, 35, 519-522.
Van Houten Y.M., Glas J.J., Hoogerbrugge H., Rothe J., Bolckmans K.J.F., Simoni S., van Arkel J., Alba
J.M., Kant M.R., Sabelis M.W. 2013. Herbivory-associated degradation of tomato trichomes and
its impact on biological control of Aculops lycopersici. Exp Appl Acarol DOI 10.1007/s10493-0129638-6.
Wene G.P. (1956). Tetranychus marianae McG., a new pest of tomatoes. Journal of Economic
Entomology, 49, 712.